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Société de Neuroendocrinologie

Zone de texte éditable et éditée et rééditée

Cristina Saenz de Miera

08 décembre 2014

Rôle de la programmation maternelle et du rythme circannuel sur le contrôle neuroendocrine de la physiologie saisonnière

Résumé
Les organismes vivants ont développé des stratégies pour s’adapter aux variations saisonnières de l’environnement. La longueur du jour (photopériode) est un facteur externe efficace pour synchroniser les fonctions biologiques avec les saisons. Chez les mammifères, la photopériode est traduite en un message endocrine porté par la mélatonine qui agit sur la pars tuberalis (PT) de la glande pituitaire pour réguler la production de thyréostimuline (TSH). La TSH, dont la synthèse et la sécrétion sont fortement augmentées en photopériode longue, active la déiodinase 2 (Dio2) et inhibe la déiodinase 3 dans les tanycytes, ce qui entraine une augmentation locale de la production d’hormone thyroïdienne T3 puis en aval l’activation des neuropeptides hypothalamiques RF-amides dédiés au contrôle de la reproduction. Cependant, la synchronisation photopériodique est modulée par des mécanismes internes à long terme qui permettent d’anticiper à l’arrivée des saisons. D’une part, de nombreuses espèces saisonnières expriment des rythmes endogènes circannuels et, d’autre part l’histoire photopériodique vécue pendant la gestation affecte l’âge de puberté et la synchronisation saisonnière des petits. L’objectif de ces travaux de thèse était d’étudier la programmation de ces deux phénomènes à long terme sur les voies neuroendocrines contrôlant la reproduction saisonnière.
Deux espèces saisonnières, le mouton de Soay (Ovis aries), reproducteur de jour court, et le hamster d’Europe (Cricetus cricetus), reproducteur de jour long, ont été placées en conditions constantes pour favoriser l’expression de leurs rythmes circannuels de reproduction. L’analyse de l’expression des gènes impliqués dans le contrôle saisonnier de la reproduction montre qu’en absence d’information photopériodique l’horloge circannuelle contrôle l’expression de TSH dans la PT et en aval celle de la Dio2 et des peptides RF-amides.
Des hamsters sibériens (Phodopus sungorus) ont été placés soit en photopériode courte, soit en photopériode longue pendant toute la durée de gestion et de lactation, puis transférés en photopériode de durée intermédiaire au sevrage. Chez les nouveaux nés, l’expression de la TSH et de la Dio2 est influencée par la photopériode prénatale et chez les jeunes adultes l’activation de l’axe reproducteur est également dépendante de la photopériode vécue pendant la gestation, un mécanisme de programmation qui dépend d’une régulation différentielle des déiodinases. Ces effets pré/périnataux ont aussi été observés sur une souche de souris saisonnières (Mus musculus molossinus).
Dans l’ensemble, ces résultats montrent un rôle conservé de la TSH dans la Pars Tuberalis des mammifères pour le contrôle des concentrations locales de T3 impliquée dans la régulation à long terme des fonctions saisonnières.

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The role of photoperiodic history and internal long-term timing in seasonal neuroendocrinology

Abstract
Seasonal physiology has evolved as an adaptive strategy to changing environments with daylength (photoperiod) used as the predominant environmental cue to suit breeding and other functions to the external season. However, seasonal physiological state is determined not only by the photoperiod that is currently in effect but also by the animal’s history, allowing changes in physiology in anticipation to the seasons. Many mammals and birds show internally timed, long-term (circannual) changes in seasonal physiology, synchronised to the seasons by changing photoperiods. The importance of history-dependent photoperiodic programming applies also to puberty attainment in juvenile animals, timed by the photoperiod received by the mother during gestation. In this project I investigated the effects of both types of history-dependent timing on the neuroendocrine pathways for photoperiodic regulation of seasonal physiology. In mammals, photoperiod is transmitted via the pineal hormone melatonin, which acts on the pars tuberalis (PT) to regulate thyrotropin (TSH) expression and in turn controls seasonal physiology via effects on the hypothalamic synthesis of type 2 and 3 thyroid hormone deiodinases (Dio2 and Dio3), and thus the local regulation of thyroid hormone metabolism, and downstream changes in hypothalamic neuropeptidergic signalling.
Using two circannual species, the Soay sheep (Ovis aries) –a short-day breeder – and the European hamster (Cricetus cricetus) – a long-day breeder – exposed to constant photoperiodic conditions, my findings reveal that in both models, in the absence of seasonal cues, internal circannual timing is initiated at the PT control of TSH and transmitted to the regulation of hypothalamic T3 regulation and neuropeptides.
Siberian hamsters (Phodopus sungorus) were placed under different photoperiods during gestation and transferred to a photoperiod of intermediate duration at weaning. Reproductive activation under these conditions was dependent upon early life exposure and this effect controls history-dependent changes in hypothalamic deiodinases. Interestingly, the gestational experience was reflected in PT TSH expression and Dio2 expression as early as birth time. The same prenatal effects were observed in a strain of seasonal mice, (Mus musculus molossinus).
Overall my dissertation has established that: i) both the circannual and the melatonin signals converge on TSH expression to synchronise seasonal biological activity; ii) the photoperiodic pituitary-hypothalamic network is programmed by prenatal experience; and iii) this pathway is already functional before birth. Overall, my results highlight the PT as a conserved central site in mammals for the integration of multiple seasonal cues which via differential control of thyroid hormone levels in the hypothalamus dictates the timing in seasonal physiology.
Présentée à Aberdeen le 25 Novembre 2014

Laboratoire où a été préparée la thèse :

- Thèse en co-tutelle : Institut des Neurosciences Cellulaires et Intégratives (CNRS UPR 3212) de l’Université de Strasbourg et Université d’Aberdeen.

Nom des directeurs de thèse :  Dr. Valérie Simonneaux et Prof. David Hazlerigg